Estructura de la comunidad bacteriana de biopelícula electrogénica desarrollada en ánodo de grafito modificado en celda de combustible microbiana

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 1255 (2023) Citar este artículo

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La formación de biopelícula microbiana electrogénica en el electrodo es fundamental para recolectar energía eléctrica de aguas residuales en celdas de biocombustible microbianas (MFC). Aunque el conocimiento de las estructuras de la comunidad bacteriana en el biofilm es vital para el diseño racional de electrodos MFC, aún está pendiente un estudio en profundidad sobre el tema. En este documento, intentamos abordar este problema mediante la creación de biopelículas electrogénicas en ánodos de grafito modificado ensamblados en un MFC de cátodo de aire. La modificación se realizó con óxido de grafeno reducido (rGO), polianilina (PANI) y nanotubos de carbono (CNT) por separado. Para acelerar el crecimiento de la biopelícula, se mezcló polvo compuesto (planta) de soja y patata con estos materiales conductores durante la fabricación de los ánodos. El MFC fabricado con ánodo basado en PANI proporcionó una densidad de corriente de 324,2 mA cm-2, seguido de CNT (248,75 mA cm-2), rGO (193 mA cm-2) y blanco (sin recubrimiento) (151 mA cm-2). 2) electrodos de grafito. Del mismo modo, el ánodo basado en PANI apoyó un sólido crecimiento de biopelícula que contenía densidades máximas de células bacterianas con diversas formas y tamaños de células y una amplia funcionalidad metabólica. La diversidad alfa de la biopelícula desarrollada sobre el ánodo recubierto con PANI fue la unidad taxonómica operativa más alta (2058 OUT) y el índice de Shannon (7,56), como se reveló a partir del análisis de secuencia de ARNr 16S de alto rendimiento. Además, dentro de estas unidades taxonómicas, los filos exoelectrogénicos que comprenden Proteobacteria, Firmicutes y Bacteroidetes fueron máximos con su nivel correspondiente (%) 45,5, 36,2 y 9,8. La abundancia relativa de Gammaproteobacteria, Clostridia y Bacilli a nivel de clase, mientras que Pseudomonas, Clostridium, Enterococcus y Bifidobacterium a nivel de género fue comparativamente mayor en el ánodo basado en PANI.

Los procesos de base biológica utilizados para la gestión de aguas residuales implican menores costos operativos y operaciones más simples que sus contrapartes químicas y físicas1. Se están realizando esfuerzos para mejorar la eficiencia y unir los beneficios de valor agregado a los procesos de tratamiento de base biológica para aprovechar todo su potencial para las aplicaciones del mundo real2. La transformación de compuestos orgánicos en aguas residuales en derivados valiosos utilizando sistemas bioelectroquímicos (BES) ha atraído una creciente atracción debido a su perspectiva en diversas implementaciones3. La celda de combustible microbiana (MFC) es una adición atractiva a esta empresa biotecnológica por su potencial para descomponer los compuestos orgánicos biodegradables que existen en los cuerpos de aguas residuales utilizando microbios electroactivos y, al mismo tiempo, generar energía bioeléctrica a través de estrategias de transformación bioelectroquímica4. El eje central de este proceso de conversión son las poblaciones microbianas naturales en el entorno de las aguas residuales que colonizan los electrodos MFC como biopelícula e inician el proceso de conversión a través de sus actividades biocatalíticas5,6. Sin embargo, este proceso de conversión bioelectrocatalítica de las sustancias orgánicas complejas presentes en las aguas residuales a través de la biopelícula bacteriana que evoluciona naturalmente es prolongado y no es lo suficientemente competente para hacer frente a la dinámica de acumulación de desechos en condiciones ambientales abiertas. Un tema crítico que evoca este desafío es la formación lenta de la biopelícula electrogénica sobre la superficie anódica. Por lo tanto, la inducción de electroforesis de biopelícula microbiana en la superficie del electrodo es un área de investigación importante en la tecnología de bioprocesos basada en MFC7.

Hay una plétora de informes científicos disponibles sobre el desarrollo de biopelículas microbianas electrogénicas en superficies de electrodos para recolectar energía en MFC8,9. Los electrógenos son microbios electroquímicamente activos, más comúnmente bacterias, que producen energía eléctrica en una configuración MFC degradando compuestos orgánicos y transfiriendo los electrones generados a un electrodo10,11. La formación de biopelículas de estos electrógenos en la superficie del electrodo (principalmente el ánodo) es un requisito previo para recolectar suficientes electrones metabólicos de la oxidación de compuestos orgánicos en las aguas residuales para generar la energía deseada en las MFC12,13. Se han investigado diferentes estrategias para crear biopelículas bacterianas y mejorar la energía eléctrica en MFC, como el cribado de electrodos y materiales de recubrimiento sobre electrodos14,15, acoplamiento químico de biopelículas con el electrodo base16, nanofabricaciones17 y cribado de residuos ambientales para fabricar electrodos18. Entre los materiales para electrodos, los materiales a base de carbono están emergiendo como electrodos prometedores para mejorar el rendimiento electroquímico de la biopelícula19,20.

Además, se documentaron algunas investigaciones sobre materiales de electrodos compuestos, incluidos grafito/metal, tela de carbono/metal, nanotubos de carbono/metal y muchos otros compuestos poliméricos21,22. La mayoría de estos estudios exploraron el impacto de los materiales del ánodo en el rendimiento eléctrico del MFC. En general, estos esfuerzos han contribuido a un progreso gradual en el tema. Sin embargo, para el diseño racional de BFC para aplicaciones prácticas, es esencial una comprensión integral de la comunidad bacteriana de la biopelícula23.

El objetivo principal de esta investigación es investigar la estructura de la comunidad bacteriana del biofilm electrogénico desarrollado en la superficie anódica de un sistema MFC diseñado localmente alimentado con lodos activados como fuente de combustible y bacterias. Usando el material de grafito generalmente empleado como electrodo principal, la formación de biopelícula electrogénica sobre las superficies del ánodo después de la modificación del electrodo se analizó con varios compuestos conductores utilizados para seleccionar los mejores materiales de soporte para el desarrollo de biopelícula. Dedicamos la mezcla de plantas con alto contenido de carbohidratos y proteínas como compuesto de recubrimiento para la inducción inmediata de biopelícula bacteriana sobre el ánodo de grafito modificado. Las estructuras de la comunidad microbiana a nivel de filo, clase y especie en la biopelícula se analizaron mediante un análisis de secuenciación del gen 16S rRNA de alto rendimiento. En este documento se describe una descripción detallada de los resultados sobre los perfiles de la comunidad bacteriana de los ánodos de grafito de superficie modificada y el rendimiento eléctrico asociado de los MFC.

La polianilina (PANI), los nanotubos de carbono (CNT), el polvo de óxido de grafeno reducido (rGO) y la membrana de intercambio de protones (PEM: Nafion 117) se compraron a Sigma-Aldrich. El medio de agar Luria Bertani (LB) se adquirió de Himedia Labs (India). El polvo de patata que contenía 15-20% de carbohidratos se preparó triturando la patata limpia en un molinillo mezclador y luego extrayendo la pasta fina en una placa de Petri de vidrio. A continuación, la pasta se calcinó en un horno de aire caliente durante la noche a 60 ± 5 °C y el polvo fino resultante se enfrió a temperatura ambiente. El polvo de soya que contenía 36–58% de proteína se preparó a partir de soya cruda seca comprada en el mercado local. Las semillas de soja secas se trituraron correctamente utilizando un triturador mezclador hasta obtener la forma de polvo más fino. Finalmente, los polvos de patata y soja se mezclaron en una proporción de 1:1 para producir un polvo homogéneo de patata y soja (planta) y luego se almacenaron a 4 °C para su uso posterior. Se usó agua desionizada (18,2 MΩ·cm) de Millipore Co. durante todo el experimento. El estudio de la recolección de plantas/material vegetal cumple con las directrices y leyes institucionales, nacionales e internacionales pertinentes. Todos los reactivos usados ​​eran de calidad analítica y se usaron tal como se recibieron sin purificación adicional.

Se emplearon placas de grafito con dimensiones (2,0 cm × 2,0 cm × 0,3 cm) como electrodos anódicos conductores. Se fabricaron tres ánodos diferentes revistiendo los materiales compuestos sobre los electrodos de grafito de la siguiente manera: S1: control (sin revestimiento); S2: suspensión compuesta de polvo vegetal y rGO (soja: patata: rGO en una proporción de 1:1:0,5 p/p); S3: suspensión compuesta de polvo vegetal y PANI (soja:papa:PANI en una proporción de 1:1:0,5 p/p); S4: suspensión compuesta de polvo vegetal y CNT (soja: patata: CNT en una proporción de 1:1:0,5 p/p). Se aplicaron electrodos de difusión de gas no platinizados como cátodos de aire y se construyeron en VITO (Bélgica), como se explicó anteriormente24. Los electrodos se ensamblaron en una configuración MFC en una configuración descrita en la siguiente sección. Antes de la operación de MFC, los electrodos de ánodo preparados se colocaron en un tubo falcon que contenía 50 ml de lodo doméstico recolectado de la planta de tratamiento de aguas residuales, IIT Guwahati, Assam, India. Los tubos se mantuvieron en una incubadora a 35 °C ± 2 °C durante 30 días para inducir el crecimiento de biopelículas en el ánodo.

Se construyó un MFC de cátodo de aire de cámara única con un volumen de trabajo total de 50 ml (Fig. 1). El anolito en la cámara anódica se preparó diluyendo el lodo activado con una solución tampón de fosfato de pH 7,61 en una proporción de 4:1.

Configuración del sistema MFC fabricado con una cámara. La cámara de forma rectangular estaba hecha de plástico poliacrílico con un volumen total de líquido de 50 ml. La dimensión (largo × ancho × alto) de la cámara anódica fue de 80 × 80 × 30 mm.

El MFC se hizo funcionar con 50 ml de lodo activado diluido con PBS en una proporción específica de lodo: PBS (4:1) en la cámara anódica sin usar ninguna fuente adicional de carbón y combustible. El recuento logarítmico inicial de las densidades de células bacterianas fue de 107 CFU/mL. Los ánodos fabricados, como se mencionó anteriormente, se sumergieron en la cámara anódica. La condición anóxica en la cámara anódica se inició purgando gas argón durante 10 minutos después de la inoculación del anolito antes de hacer funcionar la MFC. Tras la estabilización del potencial de circuito abierto (OCP), se conectó una carga externa (1 kΩ) a través de un cable de cobre para extraer la corriente del MFC. Las MFC se operaron durante 45 días en un modo por lotes a 25 °C. La corriente producida por las MFC fue registrada cada 10 min por un sistema de adquisición de datos (Agilent 34972 A LXI, EE. UU.)25.

Las poblaciones de células de biopelículas desarrolladas sobre las superficies del ánodo se controlaron a intervalos regulares de dos días contando las células de biopelículas viables utilizando la técnica de placas de agar. La biopelícula formada en la superficie del electrodo anódico se lavó tres veces con agua salina y luego se separó de las células de la superficie con un hisopo estéril26. Los swaps recogidos se colocaron en un tubo de ensayo de vidrio con agua salina de 10 ml. Luego, los tubos se agitaron con vórtice durante 10 minutos para separar las células de biopelícula de los swaps. El ensayo de viabilidad celular se realizó transfiriendo un ml de la suspensión de células de biopelícula desprendida a placas de agar estériles que contenían 10–15 ml de agar LB a 35 °C. Luego, las placas se colocaron en una incubadora a 35 °C durante la noche para hacer crecer las colonias bacterianas en la superficie del agar27.

Los aspectos morfológicos de la biopelícula desarrollada sobre los ánodos se examinaron usando FESEM (Marca: Zeiss, Modelo: Sigma) con 3 keV EHT, 50 mm de apertura. Antes de la toma de imágenes, los electrodos recubiertos con biopelícula se fijaron con una solución de glutaraldehído al 2,5 % durante 4 h de tiempo de retención y se lavaron con un tampón de fosfato de potasio 20 mM de baja ionización, pH: 7,3 (PBS). Posteriormente, los electrodos se deshidrataron utilizando una serie de gradientes de alcohol al 10-100 % durante 30 min para cada etapa con agitación periódica muy suave y luego se secaron completamente28. Las muestras desecadas se secaron al vacío, se montaron en trozos, se pulverizaron con oro y luego se capturaron imágenes29.

Al final del proceso experimental (45 días), los electrodos del ánodo se retiraron de los reactores MFC y luego se lavaron cuidadosamente con agua corriente para descartar cualquier residuo adherido. Se empleó un bisturí estéril para raspar la biopelícula microbiana que se desarrolló sobre el electrodo del ánodo. La biopelícula anódica raspada se depositó en un tubo estéril de 50 ml que contenía 10 ml de PBS 50 mM. Las muestras finales de biopelícula se asignaron para la extracción de ADN.

El ADN genómico total de las muestras de biopelícula recolectadas se extrajo utilizando un kit de aislamiento de ADN PowerSoil (MoBio Laboratories Inc., EE. UU.) siguiendo el protocolo del fabricante. La intensidad y la pureza de los extractos de ADN aislados se examinaron midiendo la absorbancia a λ260nm y λ280nm usando un espectrofotómetro NanoDrop 8000. El ADN aislado de todas las muestras de biopelículas se mantuvo a -80 °C antes de los análisis posteriores30.

Las regiones hipervariables V3–V4 del gen 16S rRNA bacteriano se amplificaron utilizando un sistema de PCR termociclador con un par de cebadores bacterianos universales, que eran los siguientes: 16SrRNAF: (5′-GCCTACGGGGNGGCWGCAG-3′) y 16SrRNAR: (5 ′-ACTACHVGGGTATCTAATCC-3′). La amplificación por PCR se realizó utilizando el siguiente programa de termociclado: 3 min de desnaturalización inicial a 95 °C, 30 s de hibridación a 55 °C y 45 s de elongación a 72 °C con una extensión final de 10 min. El producto de PCR resultante se resolvió agregando 3 µl de producto de PCR en electroforesis en gel de agarosa al 1,2 % durante ~ 60 min o hasta que las muestras alcanzaron 3/4 del gel31.

La NGS se realizó con la tecnología de secuenciación MiSeq Illumina, centrándose en las regiones hipervariables V3–V4 del gen 16S rRNA para explorar la dinámica de la población microbiana en la biopelícula anódica. La biblioteca de amplicón se preparó con el kit de índice Nextera XT (Illumina inc.) de acuerdo con el protocolo de preparación de la biblioteca de secuenciación metagenómica 16S (n.° de pieza 15044223 Rev. B)8. Los cebadores para amplificar la región específica se diseñaron y sintetizaron en Eurofins Genomics Lab, India. Los amplicones aprobados por control de calidad con el adaptador de Illumina se amplificaron utilizando cebadores i5 e i7 que agregan secuencias de índice de multiplexación y adaptadores estándar necesarios para la generación de grupos (P5 y P7) según el protocolo estándar de Illumina. Las secuencias del adaptador de voladizo de Illumina fueron las siguientes: voladizo delantero: 5′ (CGTCGGCAGCGTCAGATGTGTATAAGAGACAG) y voladizo inverso: 5′ (GTCTCGTGGGCTCGGAGATGTGTATAAGAGACAG). Las bibliotecas de amplicón se purificaron con perlas AMPure XP y se cuantificaron con el fluorómetro Qubit. Las bibliotecas amplificadas se analizaron en el sistema 4200 Tape Station (Agilent Technologies) usando cinta D1000 Screen según las instrucciones del fabricante. Se agruparon cantidades equimolares de todas las muestras en un tubo32. La secuenciación del conjunto de la biblioteca de amplicones se realizó en la plataforma Illumina MiSeq (Eurofins Genomics India Pvt. Ltd.).

FASTQC purificó los datos de lectura del extremo emparejado. Se obtuvieron lecturas limpias de alta calidad utilizando Trimmomatic v0.38 después de eliminar las secuencias del adaptador, lecturas ambiguas (lecturas con nucleótidos desconocidos "N" mayores que 5%) y secuencias de baja calidad (lecturas con más del 10% de umbral de calidad (QV) < 20 puntuación Phred) junto con una ventana deslizante de 10 pb y una longitud mínima de 100 pb. Las lecturas de un solo extremo se fusionaron utilizando la herramienta de software FLASH (v1.2.11). Las lecturas emparejadas de alta calidad se analizaron utilizando el flujo de trabajo bioinformático Quantitative Insights Into Microbial Ecology (QIIME) versión 1.8.033 del software. Las unidades taxonómicas operativas (OTU) se eligieron en función de la similitud de secuencia dentro de las lecturas. La taxonomía se asignó contra la base de datos Greengenes (versión 13_8). Se aplicó el método Uclust con la base de datos de referencia Greengenes (versión 13.8) para agrupar las lecturas limpias de alta calidad en OTU con similitud de secuencia ≥ 97 %34. Se calcularon las métricas de diversidad alfa y beta para cada muestra. Para mostrar los datos de salida e ilustrar gráficamente las diferencias entre las muestras, se creó un diagrama de coordenadas principales (PCo). Se usó el método de grupos de pares no ponderados usando UPGMA para establecer el árbol filogenético usando MEGA-X, y el árbol se visualizó usando ITOL v.535. Las funciones ecológicas y metabólicas predicadas de las comunidades microbianas se mapearon a partir de la taxonomía usando el script versátil de Python (collapse_table.py) usando la base de datos FAPROTAX36. Todos los estudios estadísticos y la visualización se realizaron con la versión R 3.6037.

Los análisis estadísticos de los datos se realizaron ejecutando GraphPad Prism versión 5.0 (EE. UU.). Los valores adquiridos se expresaron como valor medio ± desviación estándar (STDEV). Se realizó un análisis de varianza bidireccional (ANOVA) para definir la importancia entre el número de células del biofilm y la edad del biofilm (días). Se supuso que las diferencias entre los valores eran estadísticamente significativas con un valor de p < 0,05. Todas las operaciones experimentales se realizaron por triplicado de forma independiente.

Este artículo no contiene ningún estudio con participantes humanos o animales realizado por ninguno de los autores.

Algunas características fisicoquímicas del lodo activado utilizado como combustible y fuente microbiana para la presente investigación fueron las siguientes: pH 7.12, DQO 2015 mg O2 L−1, conductividad eléctrica 4492 µS cm−1, sólidos disueltos totales 2247 mg L−1, orgánicos contenido 65% y contenido inorgánico 35%. Para crear la biopelícula en poco tiempo, se exploraron dos biomateriales naturales, a saber, polvo de patata y polvo de soja, ya que se sabe que estos materiales se enriquecen con un alto contenido de carbohidratos (15-20 %) y proteínas (36-58 %). , respectivamente, que son nutrientes adecuados para el rápido crecimiento bacteriano. Se empleó la operación de ciclo por lotes con una resistencia externa de 1 K para investigar la generación de electricidad en los cuatro sistemas MFC. Después de 42 días de cultivo microbiano, las cuatro MFC establecieron un ciclo repetible de densidad de corriente y densidad de potencia (Fig. 2a,b), lo que demuestra que la creación de biopelículas y la adherencia bacteriana alcanzaron un estado estable en los electrodos del ánodo. Se examinaron los rendimientos eléctricos de los MFC con los ánodos cultivados en biopelícula (S1, S2, S3 y S4) en términos de producción de densidad de corriente (mA cm-2) y densidad de potencia (mW cm-2) en agua de lodo activado. La salida de corriente máxima (mA cm−2) con los ánodos S1, S2, S3 y S4 se alcanzó en siete días y fue de 151, 193, 324,2 y 248,75, respectivamente. El orden de producción actual fue MFC-S3 > MFC-S4 > MFC-S2 > MFC-S1. La densidad de corriente más alta de 324,25 mA cm-2 se obtuvo en el MFC-S3, que fue ~ dos veces más elevada que la corriente (151,2 mA cm-2) generada en el MFC-S1 (Fig. 2a). Además, los resultados ilustrados en la Fig. 2b mostraron que la máxima densidad de potencia fue producida por el sistema MFC-S3, con un valor de 256,4 mW cm−2, seguido de 230,8, 148 y 91,5 mW cm−2, respectivamente, para MFC -Sistemas S4, MFC-S2 y MFC-S1.

(a) Densidad de corriente, (b) salidas de densidad de potencia en función del tiempo (días) con 1 K Ω como resistencia externa en los MFC construidos con diferentes ánodos (MFC-S1, MFC-S2, MFC-S3 y MFC -S4) usando lodo activado como combustible, (c) Análisis cuantitativo de la tasa de crecimiento de células de biopelícula sobre diferentes electrodos. Cada punto de datos es la media de n = 3 en el valor P = 0,0001. Las densidades de las celdas se calculan por unidad de superficie del electrodo (cm2).

Los resultados ilustrados en la Fig. 2c representan el crecimiento de la biopelícula en cuatro ánodos diferentes (S1-S4). Como se desprende de la figura, el nivel de células de biopelícula aumentó con el tiempo en todos los electrodos, donde la densidad microbiana alcanzó su máximo después de 26 días de incubación. La acumulación de biopelícula fue mucho más significativa en S3, seguida de S4, S2 y S1, donde un gran número de células de biopelícula se engancharon sobre el ánodo modificado en comparación con el no modificado. Las poblaciones de células de biopelícula detectadas el día 26 de incubación en S1, S2, S3 y S4 fueron 6,65 ± 0,24, 7,4 ± 0,31, 8,75 ± 0,18 y 8,19 ± 0,29 log CFU/cm2, respectivamente. Proponemos que la propiedad fisicoquímica de PANI, como se mencionó anteriormente, es un mejor parámetro en el presente caso que supera las propiedades conductoras de estos materiales a base de grafeno para inducir comportamientos electrogénicos más altos de la biopelícula y la generación de corriente vinculada en el MFC. El cultivo preferencial de bacterias electrogénicas que pueden facilitar la actividad electrogénica y el transporte de electrones a un ánodo concreto se logra mediante una biopelícula anódica que ha sido habituada y opera en ambientes de circuito cerrado8.

Las microfotografías FESEM del biofilm desarrollado sobre las superficies del ánodo al final del período de operación se presentan en la Fig. 3. Los resultados señalaron que el biofilm formado en los electrodos estaba significativamente envuelto en las matrices recubiertas con diferentes texturas y densidades de población celular. En el sistema MFC-S3, toda la superficie del ánodo, recubierta con PANI y polvos vegetales, se cubrió con una biopelícula muy densa y espesa. Además, la biopelícula formada en el sistema MFC-S3 tenía una apariencia morfológica diversa, ya que contenía diferentes formas de células bacterianas e incluía formas redondas y de varilla (Fig. 3c). En el resto de los electrodos modificados (S2 y S4), aunque las células bacterianas de diferentes formas y tamaños eran visibles, la densidad celular total era significativamente más delgada que la S3 (Fig. 3a-d). Los resultados informaron que la agregación en MFC-S3 fue más significativa que en los otros ánodos revestidos y no revestidos. La biopelícula formada en el ánodo de grafito sin recubrimiento (S1) fue mucho menor que los otros electrodos en términos de espesor y heterogeneidad (Fig. 3a-d). Los microorganismos electroactivos que se encuentran en la matriz compleja de la biopelícula del electrodo se comportan como un electrocatalizador biológico en las MFC y generan corriente, como se muestra en la Fig. 3. Estas células de biopelícula densamente compactadas pueden producir fácilmente una gran cantidad de electrones al degradar las sustancias orgánicas, lo que da como resultado una cantidad significativa de electrones. eficiencia de bioconversión de la energía química almacenada en la solución de anolito. Más sustancialmente, la carga positiva en los materiales conductores revestidos fomentó el compromiso de las actividades electrocatalíticas con las células de biopelícula cargadas negativamente que respaldan la rápida adherencia y colonización de las bacterias electrogénicas del anolito (aguas residuales) sobre la superficie del ánodo.

Imágenes de micrografía FESEM de la morfología del biofilm anódico tomadas después de 45 días de funcionamiento de (a) MFC-S1, (b) MFC-S2, (c) MFC-S3 y (d) MFC-S4.

El análisis de la comunidad microbiana del biofilm electrogénico se realizó mediante un análisis metagenómico a través de la secuenciación de alto rendimiento del gen 16S rRNA para investigar la abundancia y diversidad del biofilm bacteriano electrogénico. Para la cuantificación de células en el biofilm se consideró el método de conteo en plataforma30. El perfil de la comunidad microbiana en la biopelícula electroactiva, formada al final de la operación de MFC en los ánodos fabricados, se investigó como se describe en las siguientes secciones.

A partir del análisis de secuencia de los genes 16S rRNA, se registraron las lecturas generadas a partir de las muestras S1 a S4, como se muestra en la Fig. 4a. Las OTU observadas se identificaron al 97 % de nucleótidos. Los estimadores de OTU, Ace y Chao1 observados revelaron que la biopelícula del ánodo de los reactores S1 tenía la abundancia microbiana más baja, mientras que los reactores S3 tenían la abundancia microbiana más alta. La diversidad de Simpson aumentó de 0,855 en el reactor S1 a 0,982 en el reactor S3. La abundancia taxonómica de los niveles de OTU en S1 vs S2 vs S3 vs S4 fue 273, 572, 2085 y 1334. De manera similar, los índices de diversidad de Shannon y Simpson también fueron los más altos para el biofilm S3. En general, los índices de diversidad microbiana fueron más altos en la biopelícula S3 en comparación con los otros electrodos, lo que sugiere que el compuesto de recubrimiento de mezcla vegetal y PANI son agradables para la formación de una estructura de comunidad microbiana en el electrodo. Los índices de diversidad alfa indicaron que las diversidades de todas las comunidades anódicas están en diferentes niveles. Las comunidades bacterianas en los reactores S1 y S2 fueron menores que las del biofilm anódico del reactor S3.

(a) OTU observado, Chao y Shannon de biopelícula anódica que se desarrolló sobre diferentes superficies de ánodo. (b) Curvas de rarefacción del biofilm anódico formado sobre otros ánodos fabricados (S1–S4). ( c ) El gráfico de PCo muestra la relación entre las comunidades de biopelículas. ( d ) Diagrama de Venn de la OTU compartida e identificada de forma única de biopelícula electroactiva enriquecida con diferentes sustratos de energía. Las OTU se definieron a 0,03 distancias.

Las pendientes del análisis de la curva de rarefacción de las muestras de biopelícula anódica revelaron que las composiciones de la comunidad microbiana en los reactores S3 son muy diversas del reactor S1, y el nivel de diversidad aumenta en el orden S3 > S4 > S2 > S1 (Fig. 4b). Aunque todos los reactores operaron con el mismo inóculo de lodos activados, las comunidades microbianas de los electrodos (S2-S4) fueron significativamente distintas de las del ánodo no modificado (S1), como lo revela el análisis de coordenadas principales (PCoA) en el nivel de género (Fig. 4c). El análisis de diversidad beta a través del gráfico de PCo, que proporciona información sobre la diferencia de la estructura de la comunidad microbiana (la taxonomía de las especies) entre las muestras de biopelícula en los hábitats, indica que la estructura de la comunidad de la biopelícula anódica en S3 fue la más cercana a S4. El escenario podría representarse mejor a través del diagrama de Venn, que se aplicó para calcular el número de OTU idénticas y únicas en las cuatro biopelículas separadas S1-S4, e ilustró el nivel de similitud y superposición en la composición de OTU de las muestras (Fig. 4d). De los datos se desprende que S3, con 678 OTU, fue el que más tuvo, seguido de S4, con 382, ​​S2, con 101 y S1, con 29 OTU. Vale la pena señalar que los ánodos modificados con PANI (S3) tuvieron un impacto notable en la composición de la comunidad bacteriana, ampliando el número de OTU en las comunidades y promoviendo OTU únicos.

Los filos principales en cuatro muestras de biopelícula anódica fueron Proteobacteria (38,90 %–43,21 %), Firmicutes (32,76 %–37,12 %), Bacteroidetes (7,56 %–9,82 %), Euryarchaeota (3,85 %–7,59 %) y Actinobacteria (1,56 % –3.99%) y los rangos de su abundancia relativa en el biofilm se muestran entre paréntesis (Fig. 5a y Tabla 1).

La abundancia relativa de la comunidad microbiana en la biopelícula anódica se desarrolló sobre diferentes electrodos de ánodo (S1–S4) en los niveles de phylum (a), clase (b) y género (c).

A nivel de clase, las clases significativas en todas las muestras de biopelículas fueron Gammaproteobacteria (26–42 %), Bacilli (18–23), Clostridia (3–31,2 %), Bacteroides (2–12,6), Alphaproteobacteria (2–9,6 %) y Betaproteobacteria (0,03–4,1%). En el biofilm S3, la abundancia relativa (%) de Gammaproteobacteria, Bacilli, Clostridia y Betaproteobacteria fue 42, 23, 28 y 4, respectivamente (Fig. 5b), que son más que el biofilm S1. Por el contrario, las proporciones de Bacteroides y Alphaproteobacteria fueron mucho menores en la biopelícula S3. Las proporciones relativas de la composición bacteriana a nivel de género se muestran en la Fig. 5c. Los diez géneros predominantes identificados fueron Enterobacter, Pseudomonas, Lactobacillus, Clostridium, Paenibacillus, Stenotrophomonas, Trabulsiella, Ochrobactrum, Achromobacter y Bacillus. El porcentaje del género Enterobacter en la biopelícula recolectada del electrodo revestido con PANI (S3) aumentó al 20,92 % desde el 14,86 % en la muestra del electrodo sin revestir.

Se realizó el mapa de calor con el análisis de conglomerados para visualizar las diferencias en las estructuras de la comunidad bacteriana a nivel de género de las muestras de biopelícula anódica. Los datos ilustrados en la Fig. 6 revelaron el cambio de género bacteriano dentro de los ensamblajes microbianos de biopelícula a nivel de género. Después de la operación de la MFC, se encontró que la biopelícula electroactiva S3 tenía más especies que la otra biopelícula anódica. Los resultados infieren que se observó una gran cantidad de géneros electrogénicos en todas las biopelículas anódicas investigadas. En el biofilm S3, las abundancias relativas más altas de Enterobacter, Pseudomonas, Lactobacillus, Clostridium, Paenibacillus, Stenotrophomonas, Trabulsiella, Ochrobactrum, Achromobacter y Bacillus fueron 20.92, 18.68, 4.21, 6.61, 4.55, 6.89, 4.19, 0.18, 0.94 , y 3,21%, respectivamente. Por el contrario, sus abundancias relativas máximas correspondientes (%) en la biopelícula S1 de S1 fueron 14,86, 10,54, 2,19, 1,84, 1,80, 5,23, 5,59, 4,82, 6,16 y 3,36.

Mapa de calor agrupado filogenéticamente de géneros representativos de comunidades microbianas de biopelículas anódicas recolectadas de biopelículas S1–S4. De acuerdo con la guía de color en la parte superior derecha, la intensidad del color en cada panel describe la abundancia relativa (%) de un género en una muestra.

Se realizó una evaluación filogenética de los taxones bacterianos en la biopelícula anódica siguiendo el análisis de secuencias de ARNr 16S, como se muestra en la Fig. 7. Reveló la presencia de muchas especies bacterianas mesófilas, la mayoría de las cuales son electrógenos conocidos. Como se muestra en el árbol filogenético, se puede indicar que el biofilm microbiano anódico reveló la asociación potencial de algunas bacterias electrogénicas, como Clostridium, Pseudomonas, Enterobacter y Stenothermophilus, en la producción de bioelectricidad.

Análisis filogenético de especies bacterianas electrogénicas distintivas utilizadas en MFC de cátodo de aire. Se construyó un árbol filogenético enraizado utilizando el software Mega-X.

Con base en la información taxonómica, la dinámica de los perfiles funcionales más abundantes para las comunidades microbianas de cada biopelícula anódica se ilustra en la Tabla 2. En todos los casos, las funciones microbianas relacionadas con el metabolismo del carbono y el nitrógeno son visibles con algunas variaciones en quimioheterotrofia, aerobios quimioheterotrofia, nitrificación, respiración de nitrógeno/nitrato/nitrito y desnitrificación de nitrato/nitrato/nitrito. También se observan algunas variaciones de las bacterias del metabolismo del azufre y del metabolismo del nitrato en todo el biofilm. Se ha detectado la presencia de perfiles más amplios e intensos en S3 en comparación con el biofilm de otros ánodos. Algunas de las principales distinciones en las abundancias relativas de los grupos funcionales en S3 de S1, S2 y S4 se indican mediante el símbolo de estrella en la Tabla 2. Entre estas distinciones, se destacan varios tipos de funciones de metanogénesis, reducción de nitrato y respiraciones de azufre. . Así, la biopelícula S3 preservó las funciones críticas de las poblaciones microbianas, que probablemente apoyen la degradación de los desechos orgánicos en el agua de lodo activado en condiciones anóxicas. Estas variaciones e intensidades del perfil funcional dentro de los ánodos pueden estar relacionadas con su rendimiento bioelectroquímico observado en la MFC.

El rendimiento eléctrico superior del MFC con ánodo S3 se ha atribuido al efecto combinado de PANI y el polvo vegetal compuesto biocompatible con la naturaleza nutritiva que induce el crecimiento masivo de biopelícula electrogénica en la superficie de grafito. Cabe destacar que la naturaleza hostil del material de grafito desnudo dificulta la colonización bacteriana sobre su superficie38,39. Además, es probable que PANI en el compuesto ayude a acoplar las especies bacterianas del agua de lodo activado a través de la interacción electrostática debido a las cargas opuestas de estas entidades que interactúan40,41. Los resultados indicaron que el ánodo (S3) recubierto con el polvo vegetal que contiene el polímero conductor PANI contribuyó con una corriente eléctrica más alta que el rGO (conductividad de rGO: 3112 S cm−1) y los CNT (conductividad de los CNT: 106) recubiertos con polvo vegetal correspondiente. a 107 S cm−1) a la MFC a pesar de la extremadamente alta conductividad de estos dos últimos tipos de nanomateriales como se muestra entre paréntesis14,42.

La producción actual en el MFC disminuyó gradualmente luego de alcanzar el nivel máximo luego de su operación durante ~ 10 días. La razón principal de tales fenómenos puede atribuirse a la reducción gradual de la electrogenicidad de la biopelícula madura debido a la formación continua de la capa inferior de células muertas y las limitaciones de nutrientes causadas por la operación prolongada en modo discontinuo43. Suponemos que la mayoría de estas bacterias están dotadas de la propiedad electrogénica ya que el crecimiento de estas biopelículas aporta energía eléctrica a la MFC construida. En particular, los microorganismos electroactivos (EAM) son el eje central de las MFC que funcionan en la superficie del electrodo para convertir la energía química en eléctrica a través de procesos de bioelectrocatálisis44. La acumulación preferencial de especies bacterianas electrogénicas, que también podrían regular el comportamiento electrogénico y la transmisión de electrones a un ánodo rígido, son cultivadas por comunidades de biopelículas anódicas que se han habituado y se gestionan en entornos de circuito cerrado45.

Mediante el uso de visualización SEM de biopelícula, se puede indicar que la superficie del ánodo revestido también parecía estar envuelta en una capa gruesa de sustancias poliméricas extracelulares descargadas por la actividad bacteriana. En raras ocasiones, una capa de cobertura polimérica de este tipo puede prohibir la conductividad de la biopelícula y restringir la transmisión de electrones de los microbios a las superficies de los electrodos. En cambio, las propiedades positivas de esta matriz polimérica es que favorece la aglomeración bacteriana y la biocompatibilidad ánodo-electrodo. La sustancia polimérica que cubre las superficies de los electrodos puede haber ayudado al agrupamiento microbiano observable (una comunidad bacteriana concentrada) allí. El excelente desarrollo de la capa de biopelícula del ánodo revestido contribuye a la baja impedancia de carga del SMFC46.

Los EAM utilizan compuestos orgánicos o dióxido de carbono (en el caso de las bacterias autótrofas) y proporcionan electrones al ánodo47,48. Sin embargo, algunos microbios no electroactivos (no EAM) en la biopelícula anódica también pueden contribuir a mejorar el rendimiento de la MFC al proporcionar un entorno anaeróbico adecuado y mediadores de transferencia de electrones que redirigen la ruta de los electrones para los microbios electrogénicos6,49. La energía eléctrica generada por el MFC se utiliza para diversos fines, como el tratamiento de aguas residuales y aplicaciones de biosensores50,51. La capacidad de los EAM para acumularse, aclimatarse y propagarse en la superficie del electrodo influye en el rendimiento de los sistemas electroquímicos basados ​​en MFC52.

Este trabajo reveló el patrón de la comunidad microbiana en la biopelícula electrogénica desarrollada sobre el ánodo de grafito modificado en una configuración MFC que opera con un lodo activado como fuente de combustible y microorganismos. Se conoce la naturaleza electrogénica de los filos Firmicutes y Proteobacteria, incluidos Alfa, Beta, Gamma y Delta53,54,55,56 y Bacteroidetes57. Las proteobacterias son el filo informado con mayor frecuencia en biopelículas anódicas, seguidas de Firmicutes y Bacteroidetes58,59. Sin embargo, la información sobre Actinobacteria y Euryarchaeota que se sabe que se asocian con compuestos orgánicos complejos en descomposición y alcohol60,61 y metanogénesis62, respectivamente, no se comprende adecuadamente. Las gammaproteobacterias han sido reportadas por su alta capacidad de transferencia de electrones63, mientras que los clostridios son reconocidos por su potencial para generar acetato de piruvato e hidrógeno a partir de carbohidratos64. Además, Betaproteobacteria y Alphaproteobacteria se encontraron abundantemente en MFC65. Además, Enterobacter (perteneciente a Gammaproteobacteria) es un género exoelectrogénico común. Representaba la proporción más alta entre todos los géneros y, por lo tanto, desempeñó un papel fundamental en la generación de energía66. La abundancia relativa de Pseudomonas en el biofilm S3 fue del 18,675 %. Pseudomonas pertenece a Gammaproteobacteria. Los anaerobios facultativos gramnegativos producen mediadores de transferencia de electrones, como piocianina, fenazinas y sustancias relacionadas que contribuyen a la potencia de la MFC67,68,69. La abundancia relativa de Clostridium disminuyó del 7,45 % en la muestra de biopelícula anódica (S4) al 0,82 % en las muestras de ánodo sin recubrimiento (S1). Definitivamente, Clostridium sp. ha sido progresivamente reconocida como una especie dominante en las CMF11,70,71. La abundancia relativa de Lactobacillus disminuyó del 5,47 % en la muestra del ánodo revestido (S4) al 2,185 % en la muestra del ánodo sin revestimiento (S1). El papel de Lactobacillus sp. sobre la fermentación de la lactosa, la producción de la biopelícula electroactiva y la generación de bioelectricidad a partir de aguas residuales sin mediador72.

Todo el biofilm tenía una población significativa de Bacteroides y Dysgonomonas. La abundancia relativa de Dysgonomonas aumentó a 5,61% en S2 desde 0,01% en S1. Se encontró que la abundancia de Dysgonomonas (perteneciente a Bacteroidia) estaba asociada con el aumento en la producción de energía de un MFC73. La abundancia relativa de Acinetobacter aumentó a 1,56 % en S3 desde 0,03 % en S1; se describen como bacterias fermentadoras para el metabolismo de carbohidratos74. Además, Acinetobacter se ha propuesto como un componente importante de la población de biopelículas electroactivas75. Algunas investigaciones previas revelaron que Acinetobacter spp. que utiliza H2 fue predominante en las MFC76. Los resultados respaldan la hipótesis existente de que una comunidad microbiana pluralista como biocatalizador anódico en MFC contribuye a mejorar la energía eléctrica a partir de fuentes de combustible complejas11. Los estudios sobre la correlación entre perfiles funcionales y comportamientos electrogénicos de bacterias son limitados. Los comportamientos exoelectrogénicos de las bacterias reductoras de nitrato, como Pseudomonas, y la producción de corriente eléctrica pueden estar relacionados con las vías de respiración anaeróbica de las bacterias fermentativas, como Clostridium y E.coli, que han sido documentadas13,77.

La diferencia entre los ánodos fabricados mediante la introducción de diferentes materiales conductores no cambió drásticamente el perfil prominente de las bacterias, como es evidente por el predominio de los phyla, Proteobacteria, Firmicutes y Bacteroidetes en la biopelícula en todos estos ánodos. Sin embargo, en los niveles de clase y especie, las variaciones fueron distintas y fueron más altas en el último caso. Por ejemplo, el ánodo modificado con PANI exhibió la mayor abundancia relativa de Gammaproteobacteria, Clostridia y Bacilli a nivel de clase y Pseudomonas, Clostridium, Enterococcus y Bifidobacterium, a nivel de especie. Asimismo, las clases taxonómicas microbianas significativamente dominantes fueron Gammaproteobacteria y bacilli. Curiosamente, como se discutió anteriormente, el MFC produjo una corriente eléctrica más alta con PANI que con rGO y CNT como material dopante para el polvo compuesto en el ánodo, a pesar de que los dos últimos materiales a base de grafeno poseen una mejor conductividad y se usan convencionalmente para recolectar energía eléctrica. en MFC78.

El recubrimiento de electrodos de ánodo con compuestos conductores es una buena práctica para promover la formación de biopelículas y la reacción electrocatalítica. Este estudio reveló el patrón de la comunidad microbiana en la biopelícula electrogénica desarrollada sobre un ánodo de grafito modificado en una configuración MFC que funciona con lodo activado. La diferencia entre los ánodos fabricados mediante la introducción de diferentes materiales conductores cambió drásticamente el perfil estructural prominente de las bacterias en los niveles de clase y especie, y las variaciones fueron mayores en el último caso. La selección del material de recubrimiento tuvo un impacto considerable en la diversidad microbiana, mientras que la biopelícula recolectada de MFC-S3 tuvo niveles de OTU observados sustancialmente mayores que otros materiales. Por ejemplo, el ánodo modificado con PANI exhibió la mayor abundancia relativa de Gammaproteobacteria, Clostridia y Bacilli a nivel de clase y Pseudomonas, Clostridium, Enterococcus y Bifidobacterium, a nivel de especie. Estos resultados mostraron que la estructura de la comunidad bacteriana de la biopelícula anódica podría alterarse significativamente cambiando los materiales conductores en los electrodos de grafito. Curiosamente, el MFC produjo una corriente eléctrica más alta con PANI que con rGO y CNT como material dopante para el polvo compuesto en el ánodo. Este estudio proporciona información sobre la interacción entre las células y el electrodo y la dinámica de crecimiento de la biopelícula en el ánodo y proporciona un estímulo significativo para el desarrollo de tecnología MFC para aplicaciones prácticas.

Los datos sin procesar utilizados en este estudio se cargaron en el archivo de lectura de secuencias (SRA) de NCBI con el número de acceso de bioproyecto PRJNA801836.

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El Dr. Bahaa y Sunandan desean agradecer a las Instalaciones de Instrumentos Centrales, IIT Guwahati, India y al Centro Nacional de Investigación, Egipto, por apoyar este trabajo.

Este estudio fue patrocinado por el Departamento de Biotecnología de la academia mundial de ciencias (DBT-TWAS) (N.º de proyecto: BSBEPDxDBT00389BAM001/19-1436 para BAH) y DBT India (N.º de subvención BT/PR41449/NER/95/1687/2020 a PG).

Departamento de Investigación de Contaminación del Agua, Instituto de Investigación Ambiental y Cambio Climático, Centro Nacional de Investigación, 33 El-Bohouth St., Dokki, 12622, Giza, Egipto

East A. Hemdan y Gamila E. El-Taweel

Departamento de Biociencias y Bioingeniería, Instituto Indio de Tecnología Guwahati, Guwahati, 781039, India

Bahaa A. Hemdan, Sunandan Naha y Pranab Goswami

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BAH y PG concibieron y diseñaron la investigación. BAH y SN realizaron experimentos y recopilaron datos. GEE y BAH analizaron e interpretaron datos microbiológicos. BAH escribió el borrador del manuscrito. PG revisó y editó el manuscrito. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito.

Correspondencia a Eastern A. Hemdan.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Hemdan, BA, El-Taweel, GE, Naha, S. et al. Estructura de la comunidad bacteriana de biopelícula electrogénica desarrollada en ánodo de grafito modificado en celda de combustible microbiana. Informe científico 13, 1255 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-27795-x

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Recibido: 29 de septiembre de 2022

Aceptado: 09 enero 2023

Publicado: 23 enero 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-27795-x

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